Труппа театра образовалась в 1942 году из оставшихся в осажденном городе актеров. А одним из инициаторов ее создания стала легендарная поэтесса Ольга Берггольц, которую называли «голосом блокадного Ленинграда».

Именно по ее инициативе актеры прочли на ленинградском радио пьесу Константина Симонова «Русские люди». А потом по многочисленным просьбам слушателей перенесли этот радиоспектакль на сцену. Так 18 октября 1942 года, в самое суровое время блокады, спектакль ознаменовал рождение нового театра – Городского, который жители Ленинграда сразу нарекли Блокадным. А с 1959 года он стал носить имя Веры Комиссаржевской.

В 2018 году главным режиссером театра стал Леонид Алимов, который поставил значимые спектакли по произведениям русских классиков. Также в театре ставили спектакли другие режиссеры, в том числе Александр Морфов, Александр Баргман, Григорий Дитятковский и другие.

В честь дня рождения в театре дали спектакль «Я вернулся в мой город», посвященный Петербургу-Петрограду-Ленинграду. Это своего рода признание в любви своему городу, восхищение его стойкостью и героизмом в страшные дни блокады.